Autre temps, autre conflit, les guerres de religions entre les protestants et les catholiques lors de la deuxième moitié du XVIème siècle ont, elles aussi, marqué l’histoire de Beauvoir-sur-Mer.
Deux fois le château fut assiégé au cours des troisième et huitième guerres de religion. En raison de sa position stratégique par rapport aux îles de Bouin, de Noirmoutier et d’Yeu, la ville était considérée comme une place forte.
Le premier siège se déroula fin 1569. Après avoir débloqué les places de Poitiers et de Châtellerault, assiégées par les huguenots, le comte de Sanzay du camp catholique, alors détaché de l’armée du roi, s’avança plus profondément en Bas-Poitou et assiégea le château de Beauvoir-sur-Mer, alors aux mains des protestants, que défendait René II de Rohan, seigneur de Pontivy. La garnison de 200 hommes du seigneur de Rohan du finalement se rendre à cause du manque de vivres.
Mais l’événement le plus important en ce qui concerne les guerres de religions à Beauvoir est sans aucun doute le second siège de son château-fort, qui se déroula en 1588, et qui fut exécuté par Henri, roi de Navarre, et futur Henri IV.

Ce dernier, de religion protestante, menait une lutte contre la Ligue Catholique. Ainsi, il entreprit de bloquer à ces derniers le ravitaillement par la mer. Il commença alors une expédition visant à conquérir Saint Nazaire. Son plan prévoyait dans un premier temps de prendre le château de Clisson afin d'assurer ses arrières dans la conquête de l'embouchure de la Loire, puis, dans un second temps, il devait simuler le siège du château-fort de Beauvoir et s'embarquer discrètement entre l'île de Noirmoutier et la Barre de Monts ou l'attendraient des navires venus de La Rochelle. Cependant, rien ne fonctionna comme il l'avait prévu.
Bien que fort de 3 canons, Henri de Navarre ne parvint pas à s'emparer du château de Clisson. De plus, la flotte, commandée par Duplessis-Mornay et partie de La Rochelle, rencontra des difficultés du fait des mauvaises conditions climatiques et dû s'arrêter à Saint Gilles sur vie. C'est ainsi que le roi de Navarre décida de modifier ses plans et de s'emparer du château de Beauvoir sur Mer, qui devait n'être au début qu'un élément de diversion. Ainsi, le 4 octobre 1588, le siège commença. L'édifice était alors défendu par une compagnie d'infanterie du duc de Mercoeur commandée par le capitaine Villeserein. Le 5 octobre, Henri de Navarre, qui procédait à une reconnaissance des lieux avec une trentaine de gentilhommes et une douzaine de gardes fut l'objet d'une embuscade réalisée par les troupes du capitaines Villeserein, et échappa de peu à la mort. Dans cette affaire, un protestant fut tué et deux furent blessés.
Dans le même temps, Duplessis-Mornay débarquait à Saint Gilles sur Vie avec toute l'artillerie. Il arriva à Beauvoir et organisa un système de protection ingénieux en faveur des assaillants qui consistait à mettre en place des galeries qui protégeaient les hommes lors du creusement des tranchées. Le 21 octobre 1588, 17 jours après le début du siège, le capitaine Villeserein capitula. Henri III de Navarre installa alors une garnison commandée par Charles d'Auvaugour de Kergrois et quitta la ville. Moins d'un an plus tard, le 1er août 1589, il devenait roi de France sous le nom d'Henri IV.